Il castello rinascimentale fu costruito probabilmente su progetto di Evangelista Menga, architetto pugliese specializzato in fortificazioni e attivo in tutto il regno di Napoli fino a Malta.
Con lo spostamento delle rotte commerciali dal Mediterraneo al Nuovo Mondo, le coste pugliesi diventano sempre meno oggetto di attacchi da parte dei turchi e anche il Castello di Copertino perde la sua funzione difensiva, a vantaggio di quella residenziale: entro la fine del Cinquecento al suo interno si costruiscono un maestoso palazzo, un tempo riccamente decorato, e la nuova cappella di San Marco, affrescata dal copertinese Gianserio Strafella nel 1568 e voluta dai nuovi feudatari, la famiglia Squarciafico.
La data di costruzione del castello non è accertata. Sin dalle prime fonti note, un manoscritto seicentesco dato poi alle stampe due secoli dopo, è stata indicata la data del 1540, che sarebbe riportata nell’iscrizione scolpita sul prospetto principale. In realtà la data lì incisa è il 1500 (“MD”), e le lacune dell’iscrizione non aiutano a fugare i dubbi.
Il castello ha molti luoghi sotterranei, alcuni dei quali non accessibili. Uno di questi è la grotta delle prigioni, murata molti anni fa e nota solo per testimonianze orali e qualche rara fotografia, dove si possono ammirare alcuni graffiti incisi nelle pareti di roccia.
L’ambiente sotterraneo più grande, costruito nel Cinquecento occupando lo spazio del fossato medievale, era destinato alle riserve di vino della contea, lasciate a fermentare in enormi silos capaci di contenere fino all’equivalente di 700 mila bottiglie attuali. I grandi spazi del castello sono stati utilizzati come cantina di produzione fino agli anni ’50.

Nel 2015 un vigneto è stato impiantato sulle mura del castello, sfruttando il terreno già presente che ospita anche mandorli, fichi d’india e un melograno. La funzione di “orto pensile” delle mura forse è subentrata a quella difensiva già alla fine del Cinquecento, visto che non è accertato il completamento delle merlature.
Nel 2019, mentre erano in corso lavori di restauro, è stata riscoperta una scala a chiocciola nel bastione sud-ovest, chiusa da molti anni. La copertura della scala, una piccola volta elicoidale, è una vera e propria rarità architettonica e appartiene al modello chiamato vis de Saint-Gilles, diffuso in pochi esemplari a partire dal medioevo e usato come prova d’esame dalle corporazioni dei costruttori per la difficoltà di esecuzione.